Durin nacque a Khazad-Dûm nel 1731 TE, e gli fu posto tale nome poiché rassomigliava in aspetto e comportamento a Durin I Senzamorte. Alcuni pensano che fosse figlio di Durin V, mentre altri ritengono più probabile che ne fosse un nipote, visto che generalmente i Durin saltavano una generazione. Non si sa quando succedette al padre sul trono di Moria, ma quando accadde i Lungobarbi ancora vivevano forti e ricchi nelle miniere di Khazad-Dûm, lontani da quelli che erano i grandi sconvolgimenti della Terra di Mezzo. Durante il suo regno nel 1980 TE i suoi minatori, mentre erano impegnati a cercare una nuova vena di Mithril, risvegliarono un Balrog di Morgoth nascostosi nelle più nere profondità delle Montagne Nebbiose alla fine della Prima Era. Il Balrog emerse dall'abisso e attaccò i Nani uccidendone molti, tra cui anche Durin che tentava di opporsi a lui. Poiché i Nani non erano sicuri del tipo di mostro che si erano trovati davanti, lo denominarono Flagello di Durin. Gli succedette il figlio Náin I che tuttavia fu ucciso dal Flagello dopo appena un anno di regno; toccò quindi a suo nipote Thráin I guidare l'esodo dei sopravvissuti di Khazad-Dûm alla Montagna Solitaria e sui Colli Ferrosi.

I guerrieri di Khazad-Dûm
combattono il Balrog