Non si sa precisamente quando Durin nacque ma dovette essere intorno al 1000-1200 SE. Non si conosce neppure se fosse il figlio di Durin II, ma ne era probabilmente il nipote visto che i Durin saltavano almeno una generazione. Durante il suo regno i traffici tra i Nani di Khazad-dûm e i Noldor dell'Eregion prosperarono e fu in questo periodo che Narvi e Celebrimbor costruirono le Porte di Durin. Nel 1500 SE in virtù dei buoni rapporti con gli elfi Celebrimbor fece omaggio al Re di uno degli Anelli del Potere forgiati con l'aiuto di Annatar; era questo il più potente dei Sette dati ai Nani e l'ultimo di essi a cadere nelle mani di Sauron sul finire della Terza Era. Nel 1697 SE l'Oscuro Signore, vedendo che non riusciva ad assoggettare al suo dominio gli Elfi e i Nani scatenò la Guerra tra Sauron e gli Elfi, attaccando l'Eregion con le sue armate. Durin cercò di inviare il suo esercito in soccorso di Celebrimbor, ma i Nani vennero respinti e costretti a fortificarsi presso le Porte di Durin, rimanendo isolati dal mondo per alcuni anni. Sembra comunque che abbia inviato rinforzi durante la Battaglia del Gwhálo. Non si conosce la sua precisa data di morte, ma fu il primo a sperimentare i poteri degli Anelli aumentando a dismisura le proprie ricchezze e poteri, ma diventando al contempo assai avido e sospettoso.