Der junge Mikado Ryūgamine (竜ヶ峰 帝人) lebte lange nur in der Kleinstadt, in der er geboren wurde und konnte selbst zu Klassenausflügen nicht mitkommen. Mit seinem Start in die Oberschule möchte er an dem aufregenden Leben einer Großstadt teilhaben und folgt der Einladung seines Kindheitsfreunds Masaomi Kida (紀田 正臣) an eine Schule in Ikebukuro. Masaomi zeigt seinem Freund die Stadt und stellt ihm einige seiner Freunde vor; und schließĺich warnt er vor Leuten und Banden, denen Mikado besser aus dem Weg gehen sollte. Dazu gehören der gewalttätige Shizuo Heiwajima (平和島 静雄), der Informationsverkäufer Izaya Orihara (折原 臨也) und eine mysteriöse Gang, die Dollarsgenannt wird. Gleich an seinem ersten Tag gelingt es ihm außerdem, einen Blick auf eine urbane Legende zu werfen: eine kopflosen Motorradfahrerin, die als Kurier für den Untergrund von Ikebukuro arbeitet.

Die Motorradfahrerin lebt bei Shinra Kishitani (岸谷 新羅), einem Arzt, der für den Kriminelle in Ikebukuro arbeitet. Vor 20 Jahren kam die Dullahan namens Celty Sturluson auf der Suche nach ihrem verlorenen Kopf von Irland nach Japan. Sie erhofft sich hier weitere Informationen über ihren Kopf, den sie in ihrer Nähe spürt, während die Aufträge für die Tokioter Unterwelt ausführt. Ihren Mitbewohner, der an ihrem Wesen aber auch an ihr als Frau interessiert ist, hat sie bei ihrer Reise kennengelernt, als er noch ein Kind war.

Menschen oder Täter?